十五年前，丁晓前世在与白衣古神的旷古决战中殒没。十五年后，丁晓七岁结灵胎，特招入镇灵司，却被判定为废相而沦为背棺人，八年来受尽冷眼。镇灵司分为八部，而灵部与归部夙怨颇深。机缘之下，丁晓觉醒了相力，在考核赛中成为了归部的英雄，也成为了灵部的眼中钉。与此同时，各地起煞事件越来越频繁。为救妹妹丁灵的怪病，丁晓再次踏上了度化灵煞的征途，随后被卷入到一场惊天阴谋之中，幕后黑手也渐渐浮出水面，而这一切似乎与丁灵的怪病有关。
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故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
“信号塔大战”后，熊大、熊二和光头强的缩小器再度遗失。三人组合继续留守不夜城，找寻缩小器的回家之路更是状况频出，但他们从未放弃希望，最终与小动物们合力拯救小镇，呈现了一场精彩惊险的微观世界冒险之旅。
挚友雷文和粉红公主在令人闻风丧胆的海盗、七海之王剑齿虎船长的麾下服役。狡猾的格罗尔伯爵夫人西比拉袭击了他们的船，偷走了珍贵的船首像并绑架了粉红公主—这一切都是她精心策划的，旨在诱捕剑齿虎船长，征服海盗的家园。
